Раздел основан на статье Е.С. Задереева "Химические взаимодействия среди планктонных ракообразных" (Журнал общей биологии, 2002, #2. С. 149-157). Авторы проекта благодарны за согласие Е.С. Задереева на использование авторского текста статьи при подготовке данного раздела.
Большое количество гидробиологических исследований водных экосистем и трофических цепей направлено на анализ трансформации вещества и энергии в экосистемах. Благодаря этим исследованиям в гидробиологии достигнуты большие успехи в понимании механизмов функционирования водных экосистем. Однако наряду с прямыми трофическими взаимодействиями возможны и опосредованные - химические - взаимодействия (действие продуктов жизнедеятельности особей). Это связано с тем, что водная среда способствует распространению продуктов жизнедеятельности и соответственно благоприятствует как внутри-, так и межвидовым химическим коммуникациям. В последнее время отмечается растущий интерес к исследованиям химических взаимодействий в водной среде (Новиков, Харламова, 2000).
Химические взаимодействия в экосистемах не ограничиваются популяционными, внутривидовыми или межвидовыми в пределах одного уровня пищевой цепи, а часто играют важнейшую роль при взаимодействии организмов, относящихся к разным уровням, но, как правило, трофически связанных между собой. Это обеспечивает единство функциональных блоков, реализующееся на уровне экосистем и обусловливающее существование биотических сообществ как целостных систем.
В работе (Задереев, 2002) химически опосредованные взаимоотношения рассмотрены для представителей планктонных ракообразных (в основном представителей отрядов Cladoceraи Copepoda). При этом для них выделены три уровня рассмотрения роли химических коммуникаций:
·действие продуктов жизнедеятельности зоопланктона на представителей фитопланктона;
·действие продуктов жизнедеятельности и химических сигналов на представителей своего или конкурирующего видов (на одном трофическом уровне);
·действие продуктов жизнедеятельности хищного зоопланктона и рыб на растительноядный зоопланктон.
Действие продуктов жизнедеятельности зоопланктона на представителей фитопланктона. Хеморецепция, вероятно, играет важную роль в питании зоопланктона (Price, 1988).Наиболее часто в научной литературе обсуждается потенциальная токсичность синезеленых водорослей как источника пищи для зоопланктона (DeMott, Moxter, 1991; Jungmann et al., 1991; Jungmann, 1992; Belov, 1998; Chattopadhayay et al., 2002).Основные идентифицированные органические вещества, экскретируемые фитопланктоном, могут быть представлены в виде семи основных классов: углеводы, органические кислоты, липиды, пептиды, белковоподобные вещества, свободные аминокислоты и фенольные соединения (Лапин, Едигарова, 1990). Кроме них выделяются и специализированные соединения: растительные гормоны, липиды, витамины, антибиотики, обладающие высокой биологический активностью (Тамбиев, Кирикова, 1992). Внеклеточными продуктами водорослей могут быть и элементы первичной структуры нуклеиновых кислот: аденин, гуанин, нуклеотиды и нуклеозиды. Другим широко обсуждаемым вопросом является возможность использования хеморецепции как основы селективного питания зоопланктона (Strickler, 1985). И в том, и в другом случае химические выделения фитопланктона влияют непосредственно на процесс питания зоопланктона.
Несмотря на то, что продуцирование метаболитов водорослями осуществляется в процессе фотосинтеза, их экскреция в окружающую среду мало зависит от изменения световых и температурных условий, содержания биогенных веществ или уровня накопления ассимилятов клетками. Она представляет собой не пассивный процесс, зависящий только от величины поверхности клетки, а активный физиологический механизм, связанный с общим функциональным состоянием клетки фитопланктона (Новиков, Харламова, 2000).
Продукты метаболизма, высвобождающиеся из клетки фитопланктона, могут изменяться в зависимости от фазы ее роста, так же как и их суммарное количество. Количественный и качественный состав метаболитов в среде, являясь для клетки источником информации о состоянии всей популяции, может выступать регулятором плотности сообщества по принципу обратной связи. Весьма вероятно, что такая регуляция метаболитами численности слагающих фитопланктон популяций оказывается основным механизмом формирования его структуры, более важным, чем пищевая конкуренция (Федоров, Кафар-заде, 1978; Зимина, Сазыкина, 1987).
В последнее время появились свидетельства о действии продуктов жизнедеятельности рачков-фильтраторов на морфологию водорослей. Так, несколько видов зеленых водорослей Scenedesmus формируют колонии под действием продуктов жизнедеятельности рода Daphnia (Lampert et al., 1994; Lьrling et al., 1997). Формирование таких колоний рассматривается как защитное приспособление от выедания зоопланктоном. Скорость фильтрации дафний в культуре водорослей, сформировавших колонии, достоверно меньше, чем в одноклеточной культуре Scenedesmus (Lьrling et al., 1997). Таким образом, несмотря на более высокую скорость оседания колониальных водорослей (Lьrling, Van Donk, 2000), защита от выедания, вероятно, является большим эволюционным преимуществом, что и позволило сформироваться такому приспособлению.Неоднозначна информация о природе вещества, ответственного за образование колоний у водорослей. В одной из первых посвященных этому вопросу работ (Lampert et al., 1994) это вещество было охарактеризовано как нелетучее органическое соединение низкой молекулярной массы. При этом отмечалось, что действие гомогенизированных водорослей или рачков, аммонийного азота и мочевины на образование колоний не эффективно. Однако в другой работе (Wiltshire, Lampert, 1999) было показано, что выделяемая зоопланктоном мочевина все же может стимулировать Scenedesmus к образованию колоний.
Представленные результаты характеризуют два принципиально различных потенциальных способа действия продуктов жизнедеятельности на физиологические или какие-либо другие характеристики планктонных животных (Задереев, 2002). Если в качестве стимулирующего образование колониальных водорослей вещества предполагается выделяемое дафниями нелетучее низкомолекулярное органическое вещество (Lampert et al., 1994), то, вероятно, речь идет о воздействии видоспецифичного вещества. В этом случае реакция формирования колониальных форм водорослей могла возникнуть только в процессе сосуществования данных видов. В том случае, когда в качестве действующего вещества рассматривается мочевина, которая, очевидно, не является видоспецифичным продуктом жизнедеятельности, реакция формирования колониальных форм водорослей будет наблюдаться в присутствии любого представителя зоопланктона, выделяющего в процессе жизнедеятельности мочевину. У каждого из этих способов есть свои преимущества и недостатки. Образование колоний, как и любая другая адаптация, требует определенных затрат. В данном случае образование колоний влечет за собой увеличение скорости седиментации водорослей, что может привести к попаданию их в глубинные, более холодные и бедные питательными веществами слои воды. Если формирование колониальных форм водорослей происходит в ответ на действие видоспецифичного вещества, то при интродукции в экосистему нового потенциального хищника она теряет свое значение. В случае действия невидоспецифичного регулятора такая адаптация потенциально способна “защитить” водоросли от любого рачка-фильтратора. Однако такое адаптационное приспособление явно “избыточно”, так как мочевина является продуктом жизнедеятельности многих обитателей водных экосистем, не представляющих опасности для одноклеточных водорослей.
Другим интересным примером взаимоотношений хищник - жертва между фито- и зоопланктоном является снижение скорости выхода из донных отложений двух видов водорослей (Gonyostomum semenи Peridinium sp.) под действием химических выделений Daphnia magna (Hansson, 2000). Предполагается, что данное приспособление направлено на снижение риска выедания водорослей зоопланктоном. При этом наличие такого приспособления и “банка цист” водорослей в донных отложениях может, по всей видимости, оказывать серьезное влияние на динамику фитопланктона в водоеме (Hansson, 2000).
Действие продуктов жизнедеятельности и химических сигналов на представителей своего или конкурирующего видов (на одном трофическом уровне). Обзор некоторых работ по химическим взаимодействиям среди растительноядных планктонных ракообразных следует начать с уже ставших классическими работ Банты и Брауна (Banta, Brown, 1929; Banta, Brown, 1929), в которых продемонстрировано влияние продуктов жизнедеятельности плотной популяции Moina macrocopaна долю самцов в потомстве одиночных самок M. Macrocopa.Более того, в более поздней работе было показано, что самки Daphnia magnaдаже на свои собственные продукты жизнедеятельности реагируют увеличением доли самцов в потомстве (Hobaek, Larsson, 1990).Эти результаты могут быть весомым аргументом в споре о возможности наличия химических коммуникаций в природных водоемах. С другой стороны, эксперименты Баркера и Хеберта на тех же D. magna не показали значимых различий в соотношении полов в потомстве самок, взятых из участков пруда с высокой и низкой плотностью популяций (Barker, Hebert, 1990).Таким образом, даже для одного и того же объекта результаты экспериментов по тестированию влияния продуктов жизнедеятельности крайне противоречивы. Такая неоднородность результатов может быть обусловлена многими причинами, в частности отсутствием единой методики получения и тестирования продуктов жизнедеятельности.
Действие продуктов жизнедеятельности своего или конкурирующего вида влияет как на различные репродуктивные параметры, так и на поведенческие реакции зоопланктона. Так, эксперименты с пресноводным рачком Polyphemus pediculus (Буторина, 1986) показали, что вещества, выделяемые этими рачками в воду, влияют на обменные процессы, рост, развитие, размножение и поведение отдельных особей. Автором показано, что на все отклонения в водной среде рачки реагируют прежде всего изменением скорости движения и, соответственно этому, скоростью обмена. При этом P. pediculusвоспринимает химические вещества, выделенные другими особями своего вида, реагируя на них в соответствии со своим возрастом, полом и стадией развития половых продуктов. Однако использование общепринятых в гидрохимии методов определения органического вещества, выделенного рачками в воду, не дало статистически достоверных данных (Буторина, 1986). Предположение о существовании у ракообразных специальных половых феромонов - веществ, привлекающих особей противоположного пола и таким образом вызывающих “роение” рачков, не подтвердилось. В экспериментах с ветвистоусыми ракообразными (D. magna) было показано, что присутствие особей противоположного пола не оказывает влияния на поведение самцов и самок (Crease, Hebert, 1983). В работе (Burns, 1995) исследовано влияние продуктов жизнедеятельности четырех видов дафний на их скорость роста, размер кладки и яиц.Было показано, что под действием продуктов жизнедеятельности, полученных от популяций дафний плотностью 150 особей/л, уменьшается скорость роста, плодовитость и размер тела тестируемых самок D. hyalinaи D. galeata. В то же времявлияние на схожие характеристики самок D. magnaи D. pulicariaбыло неоднозначным (стимулирующее, подавляющее или нейтральное). В ответ на увеличение плотности посадки дафний от 0 до 300 особей/л D. hyalinaи D. galeata изменяли массу яиц, массу тела и размер кладки таким образом, чтобы поддерживать вклад в генеративный рост относительно постоянным. Интересно то, что действие продуктов жизнедеятельности своего вида было неотличимо от других видов. Подобные изменения в жизненном цикле рачков под действием продуктов жизнедеятельности сравнимы с реакцией на низкую пищевую обеспеченность (Burns, 1995). Возможно, что действие продуктов жизнедеятельности является одним из факторов, которые определяют конкурентное преимущество тех или иных видов в экосистеме. Так, в работе (Задереев и др., 1998) показано, что под влиянием продуктов жизнедеятельности Moina macrocopa происходит своеобразное сжатие и ускорение жизненного цикла самок Moina macrocopa: уменьшается продолжительность жизни самок, сокращается период между последовательными кладками, увеличивается количество отрождаемой молоди в последних кладках, повышается вероятность отрождения самцов в начале жизни особи по сравнению с контрольной средой. D. magna реагирует на химические сигналы от свежеразрушенных представителей своего вида изменением в вертикальном распределении, образованием скоплений и прямыми реакциями избегания (Pijanowska, 1997). Действие продуктов жизнедеятельности своего вида стимулирует самок Moina macrocopa к смене способа размножения (Ордов, Черепанов, 1986; Задереев, Губанов, 1995). Продукты выделения Eurytemora affinisстимулируют самок этого вида к отрождению диапаузирующих яиц (Ban, Minoda, 1994).Под влиянием как собственных продуктов жизнедеятельности, так и продуктов других, близких видов происходит снижение интенсивности питания у нескольких видов дафний и моин (Helgen, 1987; Matveev, 1993). Таким образом, продукты жизнедеятельности действительно способны вызывать целый спектр ответных реакций - репродуктивных, физиологических, поведенческих.
Действие продуктов жизнедеятельности хищного зоопланктона и рыб на растительноядный. Большое количество работ посвящено влиянию воды, в которой содержались хищники (рыбы, хищные ракообразные), на морфологические, физиологические или поведенческие характеристики ракообразных. Вещества, выделяемые хищниками и влияющие на их жертвы, называют кайромонами. Так, при изучении реакции представителей сем. Daphniidae на воду скоплений их хищников показано, что вода, содержащая кайромоны хищников, влияет на поведение тестируемых животных (Dodson, 1988), размер животных и их потомства, время достижения половозрелости и уровень запасания питательных веществ (Dodson, Havel, 1988), размер отрождаемой кладки (Engelmayer, 1995), а также вызывает формирование защитных образований (Schwartz, 1991). При этом происходит перераспределение энергетических ресурсов организма, и существенная часть энергии идет на рост морфологических структур.В данном случае морфологические изменения являются защитными приспособлениями, снижающими вероятность выедания дафний хищниками. Кайромоны влияют на характер вертикальных миграций зоопланктона (Lampert, 1993; Loose, 1993; Loose et al., 1993), а также на формирование и поддержание его скоплений (Pijanowska, 1997; Pijanowska, Kowalczewski, 1977). Продукты жизнедеятельности хищников - кайромоны - также могут индуцировать диапаузу. Так, для представителей сем. Daphniidaeпоказано, что при помещении самок в воду, в которой до этого содержались хищные рыбы, сосуществующие в природе с тестируемым видом ракообразных, происходит эффективная стимуляция гаметогенеза и образование эфиппиальных яиц (Pijanowska, Stolpe, 1996; Slusarczyk, 1995). Такая реакция на метаболиты хищников является важным приспособлением, позволяющим дафниям избежать полного выедания и при благоприятных условиях восстановить численность популяции. Таким образом, кайромоны могут быть добавлены в список факторов, индуцирующих диапаузу. Химические сигналы хищников могут не только индуцировать диапаузу ракообразных, но и препятствовать ее реактивации. Показано, например, что действие продуктов жизнедеятельности личинок Salamandra infraimmaculataзадерживает выход молоди нескольких видов рачков из покоящихся (диапаузирующих) яиц (Blaustein, 1997). Необходимо отметить, что способность реагировать на присутствие в среде кайромонов вырабатывается у ракообразных в процессе достаточно длительного сосуществования с хищником. К настоящему времени получены первые данные о химической природе некоторых кайромонов, влияющих на поведение и морфологию дафний. Выделяемое беспозвоночным хищником Chaoborus вещество может быть охарактеризовано как неалкеновая оксикарбоновая кислота с низкой молекулярной массой (Tollrian, Elert, 1994).Тот факт, что это скорее всего карбоновая кислота, объясняет хорошую растворимость кайромона в природной воде. В работе (Loose et al., 1993) показано, что выделяемые разными видами рыб различного трофического статуса кайромоны сходны по своей химической природе и могут быть охарактеризованы как растворимые, но не летучие вещества небелковой природы и низкой молекулярной массы. Эти вещества стабильны в большом диапазоне температур и рН. В работе (Von Elert, Loose, 1996) по определению химической природы кайромона, выделяемого Leucaspius delineatus, показано, что это вещество может быть охарактеризовано как неалкеновый анион низкой молекулярной массы и средней липофильности. Присутствие гидроксильных групп в молекуле необходимо для активности кайромона, тогда как аминогруппы не влияют на его активность. Выделяемые Carassius carassiusи Rutilus rutilusкайромоны характеризовались подобными химическими характеристиками, что позволило выдвинуть предположение о сходной природе выделяемых разными видами рыб кайромонов (Von Elert, Loose, 1996).
Приведенный краткий обзор показывает, что химические вещества, выделяемые представителями своего вида, видами одного трофического уровня и видами разных трофических уровней, влияют на многие физиологические, репродуктивные и поведенческие механизмы развития зоопланктона в водных экосистемах. При этом экологическая роль и природа веществ, ответственных за взаимоотношения разных трофических уровней, может быть различна. Необходимо отметить, что, несмотря на большое число работ, демонстрирующих участие химических веществ в регуляции различных процессов функционирования фито- и зоопланктона в лабораторных условиях, данные о химической природе этих веществ или о значимости данного типа взаимодействий для функционирования природных систем все еще крайне скудны.
Можно предположить следующие возможные механизмы химических коммуникаций в водной экосистеме (Задереев, 2002):
·химические коммуникации в водной экосистеме осуществляются видоспецифическими веществами, действующими на строго определенные биологические функции; система коммуникаций - феромонного типа;
·химические коммуникации осуществляются веществами, действующими на строго определенные биологические функции, но не являющимися видоспецифичными. В этом случае можно говорить о своеобразной системе веществ регуляторов, влияющих на развитие экосистемы, сходной с гормональной системой, регулирующей развитие организма;
·химические коммуникации осуществляются невидоспецифичными веществами неспецифичного действия. В этом случае следует говорить о действии веществ токсичного типа.
Скорее всего, среди планктонных организмов реализуются все вышеперечисленные типы химических коммуникаций. Общепринятая в настоящее время методика тестирования действия химических веществ на функционирование планктона не позволяет разделять вещества разного типа действия. В результате быстрое увеличение числа работ, направленных на поиск все новых проявлений химической коммуникации среди планктонных организмов и рыб, не приводит к появлению общей целостной картины химических взаимодействий в водных экосистемах. Кроме того, следует осторожно относиться к самой возможности экстраполяции данных, полученных в лабораторных условиях, на природные экосистемы.
Подводя итог краткому рассмотрению только некоторых работ в этой, уже достаточно обширной, области гидробиологических исследований, можно констатировать, что метаболиты, высвобождаемые во внешнюю среду гидробионтами, составляют важную часть этой среды как для самих выделивших их особей, так и для других членов сообщества. Для существования гидробиоценоза на той или иной стадии его развития характерен свой определенный химический состав среды - химический фон, который формируется прежде всего в результате жизнедеятельности массовых видов водорослей и беспозвоночных. Этот фон не является стационарным. Он может иметь существенный временной тренд за счет абиотических (прежде всего гидродинамических) факторов, процессов накопления выделяемых организмами веществ, их взаимодействия с образованием новых веществ и разложения сложных веществ на относительно простые составляющие. В связи с этим будет меняться и отношение гидробионтов к нему или отдельным его компонентам. Можно отметить и тот факт, что на современном этапе развития математического моделирования водных экосистем опосредованные - химические - взаимодействия практически не принимаются во внимание. Подавляющее же число работ связано с исследованием механизмов прямых трофических взаимодействий, трансформации вещества и энергии в экосистемах с помощью имитационных моделей разной степени сложности.
Дополнительная информация:
© 2001-2024 Кафедра биофизики МГУ